Двойная жизнь грибка: защищает жука, нападает на растение

Эволюционные биологи Хассан Салем и Айлин Берасатеги задались вопросом, что делать с белым восковым веществом, которое накапливается на молодых черепаховых жуках(Chelymorpha alternans). Наиболее распространенная гипотеза предполагала, что это некая секреция, похожая на ту, которую производят чешуекрылые насекомые, но "она появлялась там, где ее не должно быть", - говорит Салем из Института биологии Макса Планка в Тюбингене(Германия).

В итоге, они и их коллеги решили провести исследование. "Это было так удивительно, когда мы поместили белое вещество в чашку Петри, а затем оно выросло", - говорит Берасатеги из Тюбингенского университета. Этот тест, который они провели в 2020 году, показал, что вещество было микробным, но они еще не знали, что это был за микроб и влияет ли он на жуков.

Куколка жука Chelymorpha alternans, покрытая белым грибком Fusarium oxysporum

Последующий анализ команды, опубликованный 19 августа в журнале Current Biology, показал, что это вещество - грибок Fusarium oxysporum, и документально подтвердил его сложные симбиотические отношения с жуком. Во время уязвимой стадии куколки жуков грибок каким-то образом отпугивает насекомых-хищников. Затем, когда взрослые жуки выходят из куколок во взрослом состоянии, они распространяют грибок на свои взаимные виды растений-хозяев, такие как сладкий картофель(Ipomoea batatas). Дополнительной сложностью в этой многовидовой динамике является то, что грибковый симбионт вызывает болезнь увядания у растения-хозяина.

"Я думаю, что исследование действительно интересно тем, что в нем описывается симбионт, полезный для одного хозяина, но патогенный для другого", - говорит Ким Хоанг, эволюционный биолог из Оксфордского университета, который не участвовал в исследовании, но помогал одному из рецензентов журнала комментировать статью.

Используя сканирующую электронную микроскопию и генетическое секвенирование, исследователи сначала определили виновника: нитчатый грибок Fusarium oxysporum, известный патоген растений. Грибок обнаруживается на жуке на протяжении всего его жизненного цикла, что позволяет предположить наличие пожизненных симбиотических отношений, пишут авторы. Но исследователи сосредоточили свой анализ на стадии куколки, поскольку они наблюдали 1000-кратное увеличение роста грибка вскоре после начала окукливания.
Члены команды предположили, что грибок может быть необходим для отпугивания хищников, таких как муравьи, в течение шестидневного периода окукливания жуков, поскольку они не плетут защитные коконы, как некоторые другие насекомые.

Чтобы проверить это, исследователи измерили выживаемость 98 куколок жуков в различных условиях их естественной среды обитания - подлеска панамского тропического леса. Половина из них была очищена от грибка и помещена либо в герметичные клетки, которые не позволяли хищным насекомым проникнуть внутрь, либо в открытые клетки. Жуки, которые не были очищены от грибка, также были помещены в один из двух типов клеток. Все жуки в закрытых клетках выжили, но тем, кто находился в открытых клетках, не повезло. Однако те, у кого защитный грибок был цел, справились с задачей: 88 процентов выжили в течение четырехдневного периода испытаний, в то время как среди тех, у кого грибок отсутствовал, таких оказалось всего 43 процента.

"Таким образом, антихищническая или защитная функция куколки была очевидна", - говорит Салем о грибе. Пока неясно, как именно гриб отпугивает хищников-жуков, но, изучив геном гриба, исследователи обнаружили кластеры генов, ответственные за производство метаболитов, известных своими инсектицидными свойствами.

Поскольку известно, что Fusarium oxysporum обладает патогенными свойствами в отношении растений, исследователи задались вопросом, сохранил ли этот конкретный штамм, любящий жуков, эту разрушительную функцию даже при создании защитного симбиоза с жуком, говорит Берасатеги. Результаты показывают, что грибок ведет двойную жизнь, говорит она: один защитник жука, другой нападает на растение-хозяина, но, скорее всего, ему нужен жук, чтобы подвезти его.

Изображение сканирующей электронной микроскопии, показывающее нитевидный Fusarium oxysporum на поверхности куколки Chelymorpha alternans

Берасатеги и его коллеги обнаружили, что воздействие грибка на растения сладкого картофеля, являющегося местным хозяином жука-черепашки, в течение трех недель неизменно вызывало увядание растений. Более того, когда они поместили 10 свободных от грибка растений с двумя жуками, только что вышедшими из куколок, жуки распространили патоген почти на 80 процентов листьев растений в течение четырех недель.

Может показаться непродуктивным, что жук распространяет токсин, который может убить растение-хозяина, на котором насекомое живет в течение всего своего жизненного цикла. Но исследователи говорят, что история может быть более сложной.
Согласно одной из гипотез, жуки могут предпочитать растения, ослабленные грибковым увяданием, потому что болезнь ослабляет защитные силы растения против их травоядности. "Да, жук завершает весь жизненный цикл на растениях, но он также может легко перейти на новые растения после того, как это растение завянет", - отмечает Салем.

По словам Салем, одним из результатов, который сначала удивил исследователей, было то, насколько мал геном этого штамма Fusarium oxysporum по сравнению с большинством других штаммов этой видовой группы. Другие штаммы имеют массивные геномы, что помогает им применять различные стратегии для колонизации различных растений-хозяев, объясняет он. "Но если у вас есть жук, который переносит вас с одного растения на другое, возможно, вам не нужны эти наборы вспомогательных генов".

Хоанг говорит, что одним из следующих шагов может стать дальнейшее изучение конкретных механизмов защиты. Она высоко оценивает методику авторов исследования, сочетающую геномные исследования, стендовую работу и полевые эксперименты. "Они использовали различные подходы, чтобы рассказать более полную историю о симбиозе", - говорит Хоанг. "Они не только сосредоточились на хозяине и симбионте, но и рассмотрели, как их взаимодействие влияет на других членов экологического сообщества", - говорит она. "Я думаю, что это определенно то, чем должны заниматься другие исследователи".